Die Prophezeiung wird zur Wahrheit, als eine dunkle Macht in Portland ankommt, die Diana (Hannah R. Loyd) in Augenschein nimmt. Bei dem Versuch, sie zu beschützen, kehren Nick (David Giuntoli), Renard (Sasha Roiz) und Adalind (Claire Coffee) an den Ort ihrer ersten Ermittlung als Grimm zurück, das Haus, in dem Nick mit Monroes Hilfe seinen ersten Fall mit Wesen-Bezug gelöst hat. Doch unterwegs müssen sie zahlreiche Opfer hinnehmen und verlieren auch enge Freunde an den Zerstörer.